Храм получил название в честь иконы Смоленской Божией Матери. Первоначально он был деревянным. Ныне существующую кирпичную церковь возвели в 1804 году после сильного пожара. Церковь построена на средства муромского купечества. В 1868 году в нее перенесли иконы и церковную утварь из Космодемьянской церкви, после чего храм стал называться Новокосмодемьянским. Это типичный образец стиля классицизм, получивший широкое распространение в провинции в XIX веке.
Храм был закрыт в 1930 году, в 40-е и 60-е годы прошлого века использовался как склад, в августе 1995 года храм возвращен Владимирско-Суздальской епархии.
В храме можно поклониться мощам Георгия Победоносца, Николая Чудотворца, Святой Екатерине, Великомученику Пантелеимону.